49 картинанан торған беренсе экспозиция 1845 йылда Иван Айвазовскийҙың ҙур өйөнөң бер өлөшөндә асыла. 1880 йылда тағы ла бер төкәтмә рәссам проектлаған күргәҙмәләр залы өҫтәлә. Галерея Рәсәй империяһы территорияһында бер рәссамдың беренсе музейы була. Рәссамдың вафатынан һуң 1900 йылда уның васыяты буйынса галерея тыуған ҡалаһына тапшырыла. 1922 йылдан галерея дәүләт музейы була. Унда диңгеҙ темаһына ҡағылышлы яҡынса 12 мең әҫәр, шул иҫәптән И. К. Айвазовскийҙың донъялағы иң ҙур коллекцияһы (416 эш) бар. Ҡуйылған эштәр араһында иң билдәлеһе — «Ике төрөк карабы һөжүм иткән „Меркурий“ бригы», «Севастополь рейды», «Төньяҡ диңгеҙҙә „Мария“ карабы», «Георгий монастыры», «Диңгеҙ. Коктебель», шулай уҡ Айвазовскийҙың 212х708 см дәүмәлендәге иң ҙур полотноһы — «Штилдән — дауылға» бар.