Relações tróficas entre cinco Strigiformes simpátricas na região central do Estado de São Paulo, Brasil
Laboratório de Ecologia de Aves, Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, 05508-900, São Paulo, SP. E-mail: labecoaves@yahoo.com
Recebido em 18 de março de 2006; aceito em 06 de maio de 2006
ABSTRACT. Comparative trophic ecology of five sympatric Strigiformes in central State of São Paulo, south-east Brazil. The comparative trophic ecology of five sympatric owl species was studied in the central region of the State of São Paulo, south-east Brazil. The main goals of this study were (1) to compare quantitatively the diets of owl species in terms of number and biomass of prey, (2) to describe possible ecological segregation mechanisms among species and (3) to test under different prey abundance levels whether the trophic relationship of owls followed the predictions of competition theory. Diets of all species were studied by pellet collection and analysis between 1985 and 1994. The analysis of the number of individual prey items revealed that the smaller species, Athene cunicularia (the Burrowing Owl, 110-196 g) and Megascops choliba (the Tropical Screech Owl, 80-180 g) fed mostly on insects and other arthropods. The food of Barn Owl (Tyto alba, 340-405 g) were insects and small rodents in similar proportions. The largest species, Asio clamator (the Striped Owl, 341-553 g) and Asio stygius (the Stygian Owl, 495-675 g) fed on vertebrates, mostly rodents and marsupials for the former, and birds and bats for the latter. Conversely, the analysis of estimated biomass consumption showed rodents as the bulk of A. cunicularia and T. alba food habits, whereas vertebrates achieved 1/3 of M. choliba diet, whereas the two largest species displayed no significant changes. There were clear mechanisms of ecological isolation among owl species, especially in prey species and size, and owls size and morphometry. In general, habitat use was less important, but segregated M. choliba and A. cunicularia. Apparently, the dietary overlaps of two populations of three syntopic owl species were according to competition theory, because in the locality with high abundance of small mammals and birds the owls displayed more specialized diets and higher dietary overlap than in the locality where these preys occur in lower abundances.
Key woRds: Owls, Strigiformes, trophic ecology, sympatry, competition, Brazil.
RESUMO. Cinco espécies de corujas simpátricas na região central do Estado de São Paulo foram estudadas quanto à sua ecologia trófica. Objetivou-se neste estudo (1) comparar quantitativamente as dietas dessas Strigiformes, tanto pelo número de indivíduos predados como pela biomassa consumida, além de (2) descrever possíveis mecanismos de segregação ecológica entre as espécies, e (3) testar se em diferentes situações de abundância de presas as relações tróficas entre as corujas seguem as previsões da teoria de competição. O material para estudo da dieta consistiu de pelotas de regurgitação coletadas sob diversos poleiros ou ninhos das corujas entre 1985 e 1994. Em termos de número de presas, as duas espécies menores, Athene cunicularia (110-196 g) e Megascops choliba (80-180 g), alimentaram-se principalmente de insetos e outros artrópodes. A suindara (Tyto alba, 340-405 g) teve metade da dieta composta por insetos, sendo a outra parte composta principalmente por pequenos roedores. Por outro lado, as duas maiores espécies, Asio clamator (coruja-orelhuda, 341-553 g) e Asio stygius (mocho-diabo, 495-675 g), apresentaram dietas com grandes proporções de vertebrados, principalmente pequenos mamíferos (roedores e marsupiais) para a primeira, e aves e morcegos para a segunda. Analisando-se as dietas quanto a biomassa consumida estimada, o quadro altera-se para A. cunicularia e T. alba, pois suas dietas tornaram-se dominadas pelos pequenos roedores. No caso de M. choliba os vertebrados aumentam para 1/3 da dieta e para as duas maiores corujas não houve mudança significativa. Ocorreu clara segregação ecológica entre as Strigiformes simpátricas. As diferenças sucederam-se não apenas quanto às proporções de distintas espécies e tamanhos de presas na dieta, mas também em menor grau quanto ao uso de hábitat, como no caso de M. choliba and A. cunicularia. Aparentemente a sobreposição trófica em duas populacões de três espécies de corujas sintópicas estavam de acordo com algumas previsões da teoria de competição. Na localidade com maior abundância de presas houve maior sobreposição das dietas, sucedendo maior especialização e menor sobreposição da dieta na outra localidade com menor abundancia de presas.
PalavRas-chave: Corujas, Strigiformes, ecologia trófica, simpatria, competição, Brasil.
Apesar da importância das Strigiformes nas relações tróficas em vários ecossistemas do mundo (Craighead e Craighead 1969, Burton 1973, Jaksic et al. 1981, Mikkola 1983, Arim e Jaksic 2005) poucos estudos ecológicos sobre estas aves foram feitos nas regiões tropicais, como destacado por Clark et al. (1978) e como pode ser notado nas observações de König et al. (1999) sobre prioridades de estudo para cada espécie. Especificamente no Brasil, a maioria das cerca de 24 espécies de Strigiformes registradas é muito pouco conhecida (Holt et al. 1999, König et al. 1999, Silva et al. 2002). Alguns estudos autoecológicos de dieta tem sido realizados, como Silva-Porto e Cerqueira (1990), Motta-Junior e Talamoni (1996), Motta-
Junior (2002) e Motta-Junior et al. (2004). Contudo, menor ainda é a quantidade de publicações no Brasil tratando da relações entre espécies de corujas simpátricas, como Borges et al. (2004) e Motta-Junior e Alho (2000).
Em geral, estudos tratando de relações entre aves de rapina simpátricas em outras partes do mundo demonstram que ocorre segregação ecológica entre as espécies, o que permite a coexistência das mesmas (Marti 1974, Mikola 1983, Marks e Marti 1984), mesmo em situações de baixa densidade de presas (Steenhof e Kochert 1985, Korpimaki 1987)
Predadores de topo, como aves de rapina, em geral são considerados mais sujeitos a competição interespecífica por
Revista Brasileira de Ornitologia 14 (4) 359-377 dezembro de 2006 alimento devido a sofrerem pouca ou nenhuma pressão de poucos ou inexistentes predadores, e sua coexistência seria viabilizada pela diferenciação de nichos e morfologia (Hairston et al. 1960, Schoener 1982). Contudo, normalmente é difícil determinar em situações de campo se a segregação ecológica observada foi causada por competição ou apenas por diferenças estocásticas ou outros fatores (Jaksic et al. 1981, Schoener 1982).
A teoria de competição prediz que em épocas ou locais com superabundância de presa(s) preferenciais ou mais importantes, os predadores tendem a utilizar-se deste(s) recurso(s) de maneira similar, havendo assim ampla sobreposição das dietas, mas provavelmente sem competição entre as espécies envolvidas devido à superabundância do(s) recurso(s) (Lack 1946, Herrera e Hiraldo 1976). Por outro lado, em períodos ou lugares onde a abundância das presas preferenciais é menor, a sobreposição trófica tende a diminuir pela diferenciação ou especialização da dieta entre as espécies, permitindo a coexistência e evitando inclusive o desaparecimento de algumas espécies de predadores da área (MacArthur e Levins 1967, Schoener 1982, Steenhof e Kochert 1985, Korpimaki 1987). Contudo, numa revisão englobando guildas de aves de rapina de três continentes, Marti et al. (1993) encontraram resultados contrários, não suportando as previsões da teoria de competição. A explicação alternativa levantada por estes autores cita o oportunismo no forrageamento como responsável pelos padrões encontrados por eles, e não a competição por presas.
Assim, dada a relativa escassez de pesquisas sobre a ecologia de Strigiformes brasileiras, particularmente em simpatria, resolveu-se realizar um estudo enfocando relações tróficas entre cinco espécies na região central do estado de São Paulo. Os principais objetivos incluíram: (1) comparar quantitativamente a dieta de Strigiformes simpátricas em termos de número de indivíduos e biomassa consumida; (2) avaliar a sobreposição trófica entre essas Strigiformes, verificando se ocorrem mecanismos de segregação ecológica para coexistência de espécies potencialmente competidoras e (3) testar se em situação de baixa abundância de presas há maior especialização e menor sobreposição de dieta entre corujas sintópicas, conforme previsto na teoria de competição.
As áreas estudadas encontram-se na região central do estado de São Paulo, englobando especialmente os municípios de São Carlos e Luiz Antônio. Esta região apresentava originalmente uma cobertura vegetal de três tipos básicos: cerrado sensu lato, mata mesófila, e campos com Araucárias nos locais com maior altitude (Troppmair, 1969). Atualmente pouco resta dessa vegetação natural, restrita a "ilhas" ou "manchas" em meio a vastas áreas com cultivos, especialmente canaviais, e pastagens tratadas (Pires, 1995, São Paulo 1999).
Foram consideradas duas subáreas de estudo principais, uma delas constituindo-se de campos antrópicos e a outra com vegetação de campos cerrados secundários e cerrados. As áreas escolhidas para este fim foram:
Chácara Mattos / A.W. Faber-Castell S/A. Situada ao oeste da cidade de São Carlos, SP (21° 59' S, 47° 56' W), era coberta de plantações de Pinus spp e de campos antrópicos com alguns remanescentes de vegetação de cerrado, onde predominavam capins exóticos (Brachiaria e Melinis). Ocorria também um córrego e mata de galeria secundária. No total apresentava aproximadamente 90 ha de área. Na margem sul da área havia uma estreita faixa de vegetação remanescente de cerrado, com fisionomia de campo cerrado (sensu Coutinho, 1978). A maior parte do entorno da área era composta por cultura de cana-deaçúcar, sendo a outra parte formada pelos subúrbios da cidade de São Carlos.
Campus da Universidade federal de São Carlos (UFS-
Car). Localizado ao norte de São Carlos, SP, a 21° 58' S e 47° 52' W, o campus da Universidade Federal de São Carlos tem cerca de 725 ha, onde além das áreas urbanizadas e alteradas ainda restam cerca de 2 ha de matas de galeria, 167 ha de cerrado sensu lato, e 90 ha de campos sujos secundários ou antrópicos. A subárea mais estudada englobava cerca de 200 ha de área de preservação no entorno de manancial, incluindo campo antrópico, campo sujo, cerrado e mata de galeria. Mais detalhes sobre esta área podem ser encontrados em Motta-Junior e Vasconcellos (1996).
Também foram consideradas outras localidades no município de São Carlos, visitadas menos sistematicamente, para coletas de pelotas. Apenas uma área em especial foi estudada fora de São Carlos, mas ainda dentro da região central do estado:
Estações Ecológica (21° 35' S, 47° 49' W) e Experimental (21° 34' S, 47° 4' W) de Luiz Antônio, SP. Estão localizadas a cerca de 45-50 km ao norte de São Carlos, totalizando ao redor de 10000 ha. Administradas pelo Instituto Florestal de São Paulo, contam com fiscalização contra caçadores e queimadas. A Estação Ecológica (4532 ha) contém áreas mais naturais, basicamente florestais (cerradões e matas mesófilas semidecíduas), mas também campos e cerrados secundários. Já a Estação Experimental era composta basicamente por plantios de Pinus spp. e Eucalyptus spp., além da sede semi-urbanizada e de algumas áreas de pastos e campos antrópicos. O entorno é coberto basicamente por extensas plantações de cana-de-açúcar (Santos e Mozeto 1992, Pires 1995).
O clima da região central do estado de São Paulo varia entre os tipos Aw ou Cw, segundo Köppen, ou seja, tropical chuvoso ou subtropical, com uma estação seca e fresca definida de abril a setembro e outra chuvosa e quente de outubro a março (Setzer 1966, Tolentino 1967).
Coleção de referência de presas. Presas potenciais das corujas, englobando invertebrados e vertebrados de pequeno porte coletados na região de estudo, serviram de base para a identi-
José Carlos Motta-Junior ficação dos restos nas pelotas. Invertebrados foram coletados com armadilhas luminosas e de solo (interceptação e queda ou "pitfall"). Pequenos mamíferos foram obtidos com ratoeiras comuns e aves encontradas mortas por atropelamento ou outras causas foram colecionadas. Licença do IBAMA foi obtida para as coletas. Parte desse material foi depositada no museu de História Natural do Departamento de Biologia Evolutiva da UFSCar. Consultas a especialistas também foram feitas em caso de dúvidas na identificação.
Populações e uso de hábitat das Strigiformes. As medidas de densidade e os registros de uso de hábitats das corujas foram feitos em duas subáreas principais: Chácara Mattos, e campus da UFSCar, mas observações adicionais de uso de hábitat foram feitas por toda a região de estudo.
Com o fim de observar as corujas em atividade nos hábitats mais usados foram feitas visitas noturnas mensais de novembro/1992 a dezembro/1993 entre 18:0-18:30 h e 20:30- 21:0 h. Adicionalmente, apenas na UFSCar, efetivaram-se mais quatro excursões entre agosto/1994 e janeiro/1995 nos mesmos horários. Em cada excursão, apenas o primeiro avistamento de cada indivíduo era considerado para a avaliação de uso de hábitat. Caminhava-se lentamente pelas áreas, esperando manifestações espontâneas, especialmente vocalizações. Para visualizar as aves, especialmente no crepúsculo, utilizou-se binóculo 7x50.
Adicionalmente, entre dezembro de 1991 e agosto de 1993, foram feitas 14 excursões noturnas com um total de 49 amostras de ponto, quando foram reproduzidas as vocalizações ("playback") de cada espécie de coruja, aproveitando-se da territorialidade destas aves para obter um maior número de avistamentos, em relação às manifestações espontâneas (Smith 1987, Hayward e Garton 1988, Mosher et al. 1990). O método usado foi uma adaptação daquele de Mosher et al. (1990). Em cada ponto, distando 300 m ou mais um do outro, foram executadas seqüências de vocalizações de cada espécie de coruja durante 2 min. Esperava-se então por 3 min alguma resposta, e logo se iniciava a seqüência da espécie seguinte. A ordem de espécies seguia um padrão de tamanho (massa corporal) crescente, evitando-se assim a possível inibição de espécies menores (Mosher et al., 1990). Os trabalhos desenvolveram-se sempre em noites com lua cheia, céu límpido e tempo estável sem ventanias (Smith, 1987). Foram usadas gravações previamente obtidas nas áreas de estudo. Os pontos de escuta foram dispostos sistematicamente na Chácara Mattos e na UFSCar sendo visitados seqüencialmente e de maneira intercalada, para evitar duplicações nas contagens.
Delimitando-se as subáreas onde foram feitas as varreduras a pé e as amostras de ponto por "playback", foi possível efetuar contagens do número de corujas presentes de cada espécie em cada excursão (adaptado de Craighead e Craighead 1969, Smith 1987), o que resultou em dados de densidade/excursão. Optamos por representar a amplitude dessas medidas de densidade como uma maneira mais robusta de apresentar os dados.
Dieta das Strigiformes. Pelotas regurgitadas por Strigiformes são excelente material para análise da dieta dessas aves de rapina (Errington 1932, Marti 1987). Além da procura das pelotas por varredura pelas áreas estudadas, atenção especial foi dada aos plantios de Pinus spp. próximos das áreas de caça, devido ao fato de algumas corujas utilizarem bastante esse ambiente artificial como poleiro de descanso diurno (obs.pessoal; Edwin O. Willis, com. pessoal). As coletas foram feitas entre 1985 e 1994.
Cada pelota coletada foi armazenada individualmente em frascos de filmes fotográficos ou saquinhos plásticos, com etiqueta informando a espécie de coruja, local do pouso e data de coleta. No laboratório as pelotas completas foram tratadas com uma solução a 8-10% de NaOH, durante 4-10 h para a separação das partes identificáveis e contáveis das presas (Marti 1987).
A massa corporal de roedores e marsupiais foi estimada aplicando-se equações de regressão log-log base 10, levandose em conta o comprimento da mandíbula, desde a borda superior do alvéolo do incisivo até a concavidade entre os processos mandibular e angular (cf. Hamilton 1980). Para algumas aves, não identificadas em nível genérico/específico, também foi possível, de maneira similar, aplicar equações derivadas de medidas do comprimento do úmero (Morris e Burgis 1988). Para os anuros foram desenvolvidas equações inéditas do mesmo tipo, usando o comprimento de um dos íleos do par de cintura pélvica, os restos ósseos mais freqüentes e menos destruídos nas pelotas para este grupo. As estimativas de biomassa consumida obtidas da aplicação dessas equações são estatisticamente confiáveis e amplamente empregadas (e.g. Hamilton e Neill 1981, Morris e Burgis 1988). As equações empregadas estão descritas em Motta-Junior e Alho (2000) e Motta-Junior et al. (2004). Quando não era possível a aplicação destas equações, devido aos restos ósseos estarem muito fragmentados, utilizou-se a massa corporal média da espécie, obtida tanto de coleções quanto da literatura. No caso dos roedores, com a facilidade de distinção entre classes etárias pelo desgaste dos molares (juvenil, subadulto, adulto; adaptado de Bellocq e Kravetz 1983), aplicou-se a massa média correspondente (Apêndice). Para as aves identificadas foram aplicadas massas médias a partir de Marini et al. (1997), e dados próprios de campo. As demais presas tiveram suas massas médias obtidas da coleção de referência.
Relações tróficas. O índice de amplitude de nicho trófico usado para cada espécie de coruja foi o padronizado de Levins, segundo Krebs (1999), com valores variando de 0 (especialista) a 1 (generalista). A principal vantagem da forma padronizada é que não é influenciada pelo número total de categorias de presas, o qual pode estar relacionado ao tamanho da amostra (Krebs 1999).
Para medir a sobreposição de nicho trófico entre as corujas utilizou-se o índice simétrico de Pianka (O), com valores variando de 0 (nenhuma sobreposição) a 1 (total sobreposição). Os cálculos também seguiram Krebs (1999). Seguindo Jaksic
A morfologia e a massa corporal das corujas foram consideradas como informações complementares importantes para explicar padrões de consumo de presas. Assim, medidas de massa corporal de adultos foram obtidas de alguns indivíduos capturados no campo em tocas e ninhos, além de ser complementada com dados de etiquetas de peles em museus. A morfometria de partes relacionadas à captura e consumo de presas foi obtida em espécimes de museus, conforme descrito em Motta-Junior et al. (2004). Dentre as medidas lineares tomadas estão a largura da base do bico na altura dos pontos comissurais e o comprimento da garra passando pelos dígitos 1 e 3 até a ponta das unhas. Essas medidas foram tomadas diretamente com paquímetro (precisão de 0,05 m), exceto a das garras. Esta foi tomada por um barbante fino introduzido justamente abaixo do pé, indo desde a ponta da unha do 1° dígito até a ponta da unha do 3° dígito, que a seguir era medido pelo paquímetro.
Procedemos a um teste preliminar das previsões da teoria de competição considerando duas localidades (Chácara Mattos e UFSCar) distantes cerca de 6,5 km uma da outra, com amplas áreas de vegetação aberta, a mesma composição de cinco espécies de corujas e mesmas espécies de presas principais, mas diferindo em abundância de presas (Motta-Junior 1996). Assim, comparamos os padrões de sobreposição entre três espécies de corujas sintópicas co-ocorrentes que apresentavam os maiores números de amostras coletados em ambas as áreas.
Todos os testes estatísticos empregados seguiram Zar (1999). O nível de significância considerado foi P < 0,05 e os cálculo foram feitos no programa BIOESTAT 3 (Ayres et al. 2003)
Populações e uso de hábitat das Strigiformes. Por toda a área de estudo foram detectadas oito espécies de corujas, das quais uma Tytonidae (Tyto alba) e sete Strigidae – Megascops (= Otus) choliba, Glaucidium brasilianum, Athene (= Speotyto) cunicularia, Strix hylophila, Pulsatrix koeniswaldiana, Asio (= Rhinoptynx) clamator e Asio stygius. Três delas não tive- ram muitos registros e nem pelotas encontradas: G. brasilianum, S. hylophila e P. koeniswaldiana.
Para as demais espécies, os poleiros de descanso diurnos, locais onde normalmente foram coletadas as pelotas, variaram bastante entre as espécies. Megascops choliba teve material coletado em ninhos ativos situados em três cavidades de tocos de eucalipto a cerca de 1,0 - 1,5 m de altura. Esta espécie, apesar de relativamente comum, apresentou hábitos crípticos pronunciados quanto ao poleiro diurno, o que resultou em muito pouco material encontrado. Por outro lado, A. cunicularia apresentou-se muito mais conspícua, facilmente localizada em campos e pastos abertos, utilizando quase sempre tocas de tatus como ninho e mourões de cerca, cupinzeiros e até o solo como poleiros. Tyto alba e A. stygius tiveram muitos poleiros descobertos em plantações ou bosques monoespecíficos de Pinus sp. No entanto, enquanto a primeira também ocupava muitos forros de construções, especialmente em época reprodutiva, a segunda utilizava poleiros naturais (árvores com copa mais densa) em cerrado e cerradão. Por último, A. clamator sempre teve poleiros diurnos encontrados em campos sujos e cerrados, pousada a baixa altura (entre 0,5 e 1,5 m), especialmente em arbustos com densa folhagem.
Todas as corujas apresentaram atividades de caça predominantemente nas horas crepusculares e noturnas. Athene cunicularia também foi observada ativa durante o dia, mas em menor intensidade do que no crepúsculo e no início da noite.
As densidades mínimas e máximas de corujas encontradas em subáreas de duas das localidades estudadas mostraram valores mais altos para a Chácara Mattos (Tabela 1). As espécies menores (M. choliba e A. cunicularia) apresentaram as maiores densidades independentemente da área, sucedendo o contrário com as duas maiores (A. clamator e A. stygius) (Tabela 1).
Athene cunicularia utilizou principalmente áreas campestres, pastagens e zonas semi-urbanas com amplos gramados, tendência similar também para T. alba (Tabela 2). As duas espécies maiores (A. clamator e A. stygius) usaram cerrados, campos, borda de cerradão e mata de galeria, mas enquanto a primeira proporcionalmente utilizou um pouco mais de cerradão, a segunda parece ter usado mais campos e cerrados para suas atividades (Tabela 2). Megascops choliba foi a espécie mais generalista no uso de hábitat, mas parece ter exi-
Tabela 1. Valores mínimos e máximos de densidade das corujas (indivíduos/ha) no campus UFSCar (particularmente na área de preservação) e em quase toda a Chácara Mattos (campos antrópicos, monocultura de Pinus sp.). Table 1. Minimum and maximum densities (individuals/ha) for owl species in the UFSCar and Chácara Mattos areas.
Campus UFSCar (170 ha)Chácara Mattos (50 ha)
Megascops choliba0,07 - 0,130,16 - 0,28 Athene cunicularia0,03 - 0,120,12 - 0,24 Tyto alba0,02 - 0,030,04 - 0,08 Asio clamator0,01 - 0,020,02 - 0,06 Asio stygius0,02 - 0,030,04 - 0,08
bido tendência de ocupar áreas que contenham aglomerados de árvores, incluindo regiões semi-urbanas, diminuindo sua ocorrência em pastos e campos mais abertos (Tabela 2).
Dieta das Strigiformes. Foram coletadas e analisadas 2819 pelotas completas e 98 massas ou conjuntos de fragmentos de pelotas para as cinco espécies estudadas. Desse material separou-se um total de 20466 presas individuais, cuja biomassa estimada chegou a 125204,5 g. Os números amostrais para cada espécie e a lista completa de presas estão no apêndice.