St. John Kilisesi, Selçuk Kalesi’nin bulunduğu tepenin güney eteğindedir. Bu yapı Efes’teki Bizans Dönemi yapılarının en görkemlisidir.
Tarihçi Eusebios, Hıristiyanlığı yaymaya çalışan havarilerin M.S. 37-42 yıllarında Kudüs’ten kovulduklarını, St. John’ın Anadolu’ya geçerek burada çalışmalarını sürdürdüğünü kaydeder. Böylelikle bu yıllarda St. John’ın kendisine İsa tarafından emanet edilen Meryemana ile birlikte Efes’te olduğunu anlıyoruz.
St. Paul’ün öldürülmesinden sonra St. John, Efes Kilisesi’ne bağlı kiliselerin başına geçerek İncil’ini burada yazar. Ölümünden sonra da vasiyeti üzerine bugün de kendi adıyla anılan kilisedeki yerine gömülür. Hıristiyanlığın Efes’te güç kazandığı M.S. 4. y.y.’da mezarı üzerine ahşap çatılı bir Bazilika yapılır. Bizans imparatoru Justinien (M.S. 527-565) Dönemi’nde ise bugün kalıntılarını gördüğümüz kilise yapılır. Haç planlı yapı avlu, narteks ve 5 nefli ana kısımdan oluşmaktadır. St. John'un mezarı, en ortadaki kubbeli böülümün altındadır. Mezardaki bir delikten çıkan kutsal tozun iyileştirici özelliği olduğuna inanılıyordu. 7. - 8. y.y.’da Efes, Arap akınlarıyla karşı karşıya kaldığı zaman kilisenin çevresine sur duvarları yapılmış ve bulunduğu yer tepe üzerindeki kaleye bağlanarak, buraya bir dış kale görünümü verilmiştir.
14. y.y.’da kilisenin yakınına yapılan ünlü İsa Bey Camisi’nden sonra çok daha önem kazanan bu bölge, günümüzde yapılan kazı ve restorasyon çalışmalarıyla her gün binlerce ziyaretçinin uğrak yeri olmuştur.