Ban đầu được thành lập vào tháng 1 năm 1941, nó phục vụ với Quân đội thứ 6, Quân khu đặc biệt Kiev dưới sự chỉ huy của Tướng Andrey Vlasov khi Chiến dịch Barbarossa của Đức bắt đầu vào tháng 6 năm 1941. Vào ngày 22 tháng 6 năm 1941, Quân đoàn cơ giới thứ 4 gồm 28.098 binh sĩ và 979 xe tăng. Ban đầu nó bao gồm các Sư đoàn xe tăng thứ 8 và 32, Sư đoàn cơ giới thứ 81, Trung đoàn xe máy thứ 3 và các đơn vị nhỏ hơn khác. Nó đã chiến đấu trong trận chiến Brody
, và đã bị phá hủy trong túi Uman vào tháng 8 năm 1941 cùng với Quân đội thứ 6 và bị giải tán ngay sau đó.