Viết phần tiếp theo cho đoạn này - Cả Chúa Willoughby và cha ông đều ủng hộ nhà vua và dựng lên một trung đoàn kỵ binh ở Lincolnshire thay mặt ông. Ngài Willoughby chỉ huy Lực lượng bảo vệ tại Edgehill, nơi cha ông bị thương nặng bởi một phát đạn xuyên qua đùi. Willoughby đầu hàng trước các nghị sĩ để phục vụ cha mình, người mà bây giờ ông kế vị làm Bá tước Lindsey và Chúa tể Great Chamberlain. Ông bị giam giữ tại lâu đài Warwick, nơi ông đã viết một tuyên bố thách thức và biện minh cho sự trung thành của mình với nhà vua. Ông không được thả cho đến khi trao đổi tù nhân vào tháng 7 năm 1643, sau đó ông gia nhập lại nhà vua tại Oxford và được bổ nhiệm làm Cố vấn bí mật vào tháng 12. Với tư cách là đại tá của Vệ Binh Hành Đời của Vua và sau đó là trung tướng của Vệ Binh Hành Đời "và tất cả các chân", ông đã chiến đấu trong Trận Newbury lần thứ nhất
, Cropredy Bridge, Lostwithiel, Trận Newbury thứ hai, và bị thương tại Naseby. Ngoài các dịch vụ quân sự của mình cho Vua, Lindsey thường xuyên đóng vai trò là ủy viên để đối phó với Nghị viện và kiên trì thúc giục hòa giải. Nhà vua cũng vinh danh Lindsey với chức vụ Gentleman of the Bedchamber từ năm 1643 đến năm 1649, và là Steward, Keeper và Ranger của Woodstock vào năm 1644.