Trong suốt năm 1862, Cunningham đã chỉ huy Công ty F trong chiến đấu trong các trận chiến của Second Bull Run, Antietam và Fredericksburg. Năm 1863, ông tham gia vào các trận chiến của Chancellorsville, Gettysburg và Mine Run
. Năm 1864, vẫn còn chỉ huy một công ty trong Massachusetts thứ 32, Cunningham tham gia chiến dịch Overland, một loạt các trận đánh nhằm nghiền nát Quân đội Liên minh Bắc Virginia và chiếm thủ đô Liên minh Richmond. Chiến dịch trên đất liền kết thúc trong một bế tắc và dẫn đến cuộc vây hãm Petersburg kéo dài.