오르간 연주자로서 실력을 기른 그는 1858년 1월 22일부로 생 클로틸드 성당에 취임한다. 이 때 그의 보조 연주자이자 합창단 지휘자는 테오도르 뒤부아였는데, 이후 파리음악원 교수가 되어 모리스 라벨의 로마대상 수상을 거부한 바로 그 사람이다. 취임 11개월 후 노테르담 드 로레트의 오르간 제작자가 생 클로틸드 성당에도 새로운 오르간을 설치한다. 프랑크는 이 오르간도 매우 마음에 들어했으며, 집에 연습용 오르간 페달을 따로 구비해둘 정도로 오르간 연주에 열심을 다한다. 프랑크는 오르간, 합창단, 풍금 등을 위한 작품들을 본격적으로 작곡하기 시작한다. 《3성부를 위한 미사곡Messe à 3 voix (1859)》과 오르간을 위한 여섯 작품들이 대표적으로, 멘델스존 이후의 가장 중요한 오르간 작품이라는 평가를 받는다. 이 여섯 작품에는 《전주곡, 푸가와 변주곡 (Op. 18)》과 《교향적 대곡 (Op. 17)》이 특히 유명하다.

이후 프랑크는 오르간 연주자이자 작곡가로 명성을 얻어가고, 프랑스 전역에서 그를 불러 오르간 연주를 부탁한다. 생 쉴피스 교회, 노트르담 대성당 등에서 새로운 오르간의 초연식을 부탁하기도 하고, 카미유 생상과 함께 컨설턴트 일을 하기도 했다. 프랑크는 생 클로틸드 성당에서 오르간 연주회를 정기적으로 열기로 하는데, 1866년 4월에는 프란츠 리스트가 방문하여 "내 어찌 그 트리오를 썼던 남자를 잊을 수 있었겠는가?"라는 말을 남긴다. 리스트는 다음 달에 프랑크의 오르간 작품들을 홍보하기 위한 연주회를 클로틸드 성당에서 가진다. 이어 리스트뿐만 아니라 한스 폰 뷜로까지 독일에서 프랑크의 음악을 정기적으로 연주하기 시작한다. 프랑크는 독일의 오르간 작품들에 대한 이해를 높이기 위해 1869년에는 안톤 브루크너의 연주회에 참석하기도 한다. 프랑크는 이제 후학도 양성하기 시작한다.
테오도르 뒤부아가 받기를 거절한 상은?
모리스 라벨의 로마대상