Butler tuvo un añu académicu na Universidá de Heidelberg como becaria Fulbright. Foi profesora na Universidá de Wesleyan dOhio, Universidá George Washington y Johns Hopkins, antes de venceyase a la Universidá de California, Berkeley, en 1993. En 2002 llogró la Spinoza Chair of Philosophy na Universidá dÁmsterdam. Amás formó parte del departamentu de English and Comparative Literature na Universidá de Columbia, como Wun Tsun Tam Mellon Visiting Professor of the Humanities nos semestres de les primaveres de 2012, 2013 y 2014. Na actualidá ocupa la cátedra Maxine Elliot de Retórica, Lliteratura comparada y Estudios de la muyer, na Universidá de California.