Dempsey debutó cola seleición sub-20 dEstaos Xuníos na Copa Mundial de Fútbol Xuvenil de 2003 nEmiratos Árabes Xuníos. Xugól so primer partíu cola seleición mayor el 17 de payares de 2004 contra  y formó parte del equipu que viaxó a Alemaña pa xugar el mundial de fútbol nel 2006, anotando lúnicu gol dEstaos Xuníos nel tornéu. Tien el récor por anotar el gol más rápidu na hestoria de les eliminatories dEstaos Xuníos, nanotandol primer gol na derrota contra  por 1 a 2 a los 47 segundos dempezául partíu. Tamién foi lautor del gol más rápidu na hestoria de la so seleición nun Mundial, anotando a los trenta segundos na victoria 2-1 frente a  na Copa Mundial de Fútbol de 2014. Esi gol amás convertir nel únicu estauxunidense nanotar en trés Copes del Mundu consecutives.