Бөйөк Мәскәү кенәзе Василий III һәм Елена Глинскаяның өлкән улы. Атаһы яғынанxa0— Рюриковичтар династияһының Мәскәү тармағынан, әсәһе яғынан— ырыу башында Мамай торған Литва кенәзе Глинский нәҫеленән. Атаһы яғынан Софья Палеолог әбеһе Визвнтия императорҙары нәҫеләнән булған. Риүәйәт буйынса, Иоанн тыуыу хөрмәтенә Коломенскийҙа Вознесение сиркәүе төҙөлә.