La zona del país na que ta allugada Darwin ye la tierra tradicional de la etnia Larrakia. El 9 de setiembre de 1839 el barcu HMS Beagle amarró nel puertu natural de Darwin nel so viaxe d'esploración de la zona. El capitán John Clements Wickham dio-y a la fastera'l nome de Port Darwin n'honor del so antiguu compañeru Charles Darwin, que viaxara con elli nel anterior viaxe del Beagle, que finara n'ochobre de 1836. L'asentamientu convirtióse, en 1869, na villa de Palmerston, y camudó'l so nome, pol actual, en 1911. La ciudá tuvo que ser completamente reconstruyida cuatro veces na so historia: tres del pasu de los ciclones de 1897 y 1837, al finar la Segunda Guerra Mundial, polos estrozos de los bombardeos xaponeses, y tres del pasu del ciclón Tracy en 1974.