Адначасова ішло праектаванне і будаўніцтва экспазіцыі, якое працягвалася да 1990 года. Аўтарам праекта генеральнага рашэння мастацкага афармлення экспазіцыі Рэспубліканскага музея атэізму і гісторыі рэлігіі з’яўляўся заслужаны дзеяч культуры БССР мастак Агуновіч Э.К. Але мантаж экспазіцыі праводзілі мастакі Алесь Ступень і Вячаслаў Кічко. Першыя залы экспазіцыі “З гісторыі рэлігіі і развіцця атэізму ў Беларусі” былі адкрыты для наведвальнікаў 15 студзеня 1985 г. Экспазіцыя была пабудавана па храналагічна-канфесіянальным прынцыпе, раскрывала развіццё духоўнай культуры ў Беларусі ад узнікнення рэлігійных вераванняў да 1980-х гадоў. Наступная частка экспазіцыі была прысвечана гісторыі развіцця праваслаўя, каталіцызму, уніяцтва, іудаізму, ісламу і пратэстантызму.