O templo é quatrocentista, porém a sua fundação é muito mais antiga, remontando presumivelmente ao reinado de D. Afonso II e ao ano de 1215.
O seu nome "do Castelo" é um nome comum às igrejas que, tal como esta, se situam dentro dos castelos.
A igreja está associada à construção do paço, uma vez que estas edificações foram feitas no mesmo tempo.
O templo é quatrocentista, porém a sua fundação é muito mais antiga, remontando presumivelmente ao reinado de D. Afonso II e ao ano de 1215. É de uma simplicidade extrema, sofrendo por isso como um pouco por todo o reino, realidade da renovação e engrandecimento dos templos.
Na sua modéstia, é um templo que se apresenta com uma planta retangular formada por uma só nave e capela-mor quadrangular mais pequena e de menor altura. A fachada apresenta-se com um portal de duplo arco quebrado, desprovido de qualquer decoração, encimado por um óculo.
Atualmente a Igreja de Santa Maria do Castelo está adaptada para albergar o Museu D. Lopo de Almeida, em homenagem a este Senhor que está sepultado no túmulo que se encontra adossado à parede da capela-mor. Contrariamente à simplicidade do templo religioso, este túmulo quase se assemelha aos túmulos da Ínclita Geração da Capela do Fundador da Batalha.
O Museu D. Lopo de Almeida, ou Museu da Cidade, ali instalado desde 1931, ocupa o corpo da igreja, coro e sacristia. Tem secções de tecidos, paramentos, livros, pergaminhos, imagens de madeira e pedra, talha, gravuras, iluminuras, relicários e azulejos.