http://dx.doi.org/10.1590/S1519-566X2002000100016
LUÍS A. FOERSTER E PAULA A. NAKAMA
Depto. Zoologia, Univ. Federal do Paraná, C. postal 19.020, 81531-990, Curitiba, PR
Neotropical Entomology 31(1): 115-120 (2002)
Effect of Cold Storage on the Reproductive Capacity and Longevity of Trissolcus basalis (Wollaston) and Telenomus podisi Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae)
ABSTRACT ¾ Female longevity and fecundity of Trissolcus basalis (Wollaston) and Telenomus podisi Ashmead were evaluated at 25ºC after storage periods ranging from one to 140 days at 15ºC, in intervals of 10 days. The oviposition capacity of both parasitoids was also evaluated at 15ºC, following pre-ovipositional periods ranging from one to 60 days, also at 10-day intervals. Females of both species survived for more than five months when stored at 15ºC, however fecundity was significantly reduced by the exposure to the low temperature. Despite the reduction in fecundity, both species were able to parasitize host eggs at 25ºC after spending 140 days at 15ºC. Although parasitism was observed at 15ºC, only 3.1% and 0.2% of the exposed eggs were parasitized by T. basalis and T. podisi, respectively. The proportion of males was significantly increased in the progeny of T. basalis females, maintained at 15ºC, for any of the storage periods investigated. Similar results were obtained for T. podisi stored at 15ºC up to 50 days; however the females of this species, maintained at the lower temperature for longer periods, either laid no eggs or produced progenies with sex-ratio similar to the control insects, kept at 25ºC. The presence of females in the offspring of both parasitoid species indicate that mating occurred at the lower temperature. The increased longevity and reduced fecundity of T. basalis and T. podisi obtained when the adults were stored at 15ºC, show that both species hibernate, and this arrestment can be useful as a tool for mass production and storage of T. basalis and T. podisi during autumn and winter.
KEY WORDS: Insecta, Pentatomidae, egg parasitoids, biological control, hibernation.
RESUMO ¾ A longevidade e a fecundidade de fêmeas de Trissolcus basalis (Wollaston) e Telenomus podisi Ashmead foram avaliadas a 25ºC após permanecerem a 15ºC por períodos variando de um a 140 dias, a intervalos de 10 dias. A capacidade de oviposição dos dois parasitóides também foi avaliada a 15ºC, após períodos de pré-oviposição entre um e 60 dias, igualmente em intervalos de 10 dias. Fêmeas das duas espécies sobreviveram por mais de cinco meses a 15ºC, porém sua fecundidade foi significativamente reduzida. Entretanto, ambas as espécies foram capazes de parasitar ovos dos respectivos hospedeiros a 25ºC após permanecerem por 140 dias a 15ºC. Apesar de ter ocorrido parasitismo a 15ºC, apenas 3,1% e 0,2% dos ovos ofertados foram parasitados por T. basalis e T. podisi, respectivamente. A proporção de machos aumentou significativamente na progênie produzida por fêmeas de T. basalis mantidas a 15ºC, em qualquer dos períodos de estocagem avaliados. Resultados semelhantes foram obtidos para T. podisi mantidos a 15ºC por até 50 dias; períodos de estocagem mais longos resultaram ou na ausência de parasitismo, ou em razões sexuais semelhantes à da testemunha, mantida a 25ºC. Todavia, a presença de fêmeas na descendência dos parasitóides mantidos a 15ºC indica a ocorrência de cópula na baixa temperatura. A elevada longevidade e a reduzida fecundidade obtidas com a estocagem dos adultos a 15ºC demonstram que T. basalis e T. podisi permanecem em estado de hibernação em baixas temperaturas, condição que pode ser útil em programas de produção e estocagem de parasitóides durante a entressafra.
PALAVRAS-CHAVE: Insecta, Pentatomidae, parasitóides de ovos, controle biológico, hibernação.
A capacidade de tolerância dos insetos a condições climáticas adversas é uma das causas fundamentais de seu sucesso. Para enfrentar tais situações, os insetos se valem de diferentes meios, dentre os quais destaca-se a hibernação. Os parasitóides de ovos Trissolcus basalis (Wollaston) e Telenomus podisi Ashmead são espécies cosmopolitas que ocorrem tanto em regiões tropicais quanto temperadas (Powell & Shepard 1982), estando portanto, adaptadas a uma ampla faixa de temperatura. No Norte do Paraná, seus hospedeiros mantêm-se em atividade durante a maior parte do ano (Corrêa-Ferreira 1993, Corrêa-Ferreira & Moscardi 1995), possibilitando a ocorrência de gerações contínuas dos dois parasitóides ao longo desse período. Ao contrário, no Sul do Paraná, como nas demais regiões de clima temperado, os pentatomídeos hospedeiros de T. basalis e T. podisi entram em hibernação durante a entressafra (Kiritani et al. 1966), obrigando os parasitóides a desenvolverem estratégias para a supressão ou redução de suas atividades nesse período. Nakama & Foerster (2001) concluíram que imaturos de T. basalis e T. podisi não atingem o estágio adulto a 15ºC, temperatura superior à média durante o inverno no Sul do Paraná. Portanto, mesmo a utilização de hospedeiros alternativos nesse período seria inviável, restando a hipótese de que os parasitóides atravessam o inverno em hibernação no estágio adulto. Em Scelionidae, essa estratégia foi comprovada por Torgersen & Ryan (1981) em Telenomus californicus Ashmead, por Austin (1984) em Ceratobaeus masneri Austin e C. clubionus Austin e por James (1988) em Trissolcus biproruli Girault. Com o objetivo de determinar a sobrevivência e a reprodução de T. basalis e T. podisi em temperaturas semelhantes às registradas no inverno no Sul do Paraná, investigou-se sua longevidade e capacidade reprodutiva a 25ºC após permanecerem a 15ºC por diferentes períodos, assim como a capacidade de oviposição a 15ºC após diferentes períodos de pré-oviposição nessa temperatura.
Os experimentos foram realizados em câmaras climatizadas a 15º e 25ºC, no Laboratório de Controle Integrado de Insetos do Departamento de Zoologia da UFPR. Utilizaram-se ovos de Nezara viridula (L.) como hospedeiros de T. basalis e de Euschistus heros (Fabricius) para T. podisi. Pupas dos dois parasitóides foram obtidas e mantidas a 25 ± 1ºC e fotofase de 14h até um dia antes da data prevista para a emergência dos adultos, a qual foi avaliada em experimentos anteriores (11 dias para T. basalis e 13 dias para T. podisi), e em seguida transferidas para 15 ± 1ºC e fotofase de 12h, onde ocorreu a emergência dos adultos.
A capacidade reprodutiva e a longevidade de fêmeas de T. basalis e T. podisi foram avaliadas a 25ºC após a sua permanência a 15ºC por diferentes períodos. Também foi avaliada a capacidade de parasitismo dos dois parasitóides a 15ºC após sua permanência nessa temperatura por até 60 dias, em intervalos de 10 dias. Para tanto, parte dos adultos emergidos a 15ºC permaneceu nessa condição até a sua morte e parte retornou a 25ºC após períodos de permanência a 15ºC entre um e 140 dias, em intervalos de 10 dias. Machos e fêmeas emergidos a 15ºC foram mantidos juntos durante todo o período de permanência a 15ºC para se verificar a ocorrência de fecundação das fêmeas nesta temperatura. Após decorrido o tempo de permanência a 15ºC, 20 fêmeas de cada espécie foram individualizadas em placas de Petri, 10 das quais permaneciam a 15ºC onde recebiam diariamente 20 ovos dos respectivos hospedeiros e 10 retornavam a 25ºC onde se repetia a oferta de ovos. Nas duas temperaturas os ovos hospedeiros foram ofertados por cinco dias consecutivos. Os adultos foram alimentados com mel depositado em filetes na parte lateral das placas de Petri. Após serem expostos às fêmeas, os ovos dos dois tratamentos foram colocados a 25ºC, para melhor permitir o desenvolvimento do parasitismo e a conseqüente emergência dos adultos. Determinou-se a razão sexual dos descendentes produzidos nos dois tratamentos.
Os dados de fecundidade, longevidade e razão de sexos dos parasitóides submetidos à baixa temperatura foram comparados a um grupo testemunha mantido continuamente a 25ºC. O tempo médio de sobrevivência das fêmeas dos dois parasitóides a 25ºC após sua permanência a 15ºC por diferentes períodos foi comparado pelo teste 't' de Student (P<0,01). A capacidade reprodutiva e a razão sexual dos descendentes produzidos a 15ºC, após os diferentes períodos de pré-oviposição foram comparadas às de fêmeas mantidas continuamente a 25ºC através do teste de c2 (P<0,01).
Exemplares das duas espécies de parasitóides, transferidos a 15ºC um dia antes da data prevista para sua emergência a 25ºC, levaram mais 10 dias para emergir em relação àqueles que permaneceram a 25ºC, evidenciando o impacto da redução da temperatura na emergência dos adultos.
A longevidade das fêmeas de T. basalis e de T. podisi foi proporcional ao tempo de permanência a 15ºC (Fig. 1). Fêmeas mantidas por 140 dias nessa temperatura quando retornadas a 25ºC sobreviveram por cerca de duas semanas, totalizando uma longevidade superior a cinco meses. O tempo de sobrevivência a 25ºC após a estocagem dos parasitóides a 15ºC é importante, pois representa o período de retomada da atividade reprodutiva após o período de hibernação, que, na natureza engloba o outono e inverno. A sobrevivência das fêmeas de T. basalis a 25ºC após os diferentes períodos de permanência a 15ºC variou de 14,0 a 52,9 dias, com uma média de 31,9 dias, enquanto fêmeas de T. podisi sobreviveram em média 11,2 dias, com uma variação de 6,4 a 16,5 dias (Fig. 1). A longevidade média das fêmeas de T. basalis no seu retorno a 25ºC foi estatisticamente superior à de T. podisi (t = 6,08, P<0,01, GL = 28).
A capacidade de oviposição das fêmeas das duas espécies no seu retorno a 25ºC após diferentes períodos de estocagem a 15ºC, foi reduzida em mais de 50% em comparação à de fêmeas que permaneceram a 25ºC, mesmo quando as fêmeas permaneceram apenas por um dia a 15ºC no estágio adulto (Fig. 2). A redução na fecundidade de T. basalis acentuou-se a partir de 20 dias de permanência a 15ºC, enquanto que T. podisi teve a sua fecundidade acentuadamente afetada mesmo quando as fêmeas permaneceram apenas um dia a 15ºC. Todavia, apesar dessa redução na capacidade de oviposição, tanto fêmeas de T. basalis, quanto de T. podisi foram capazes de parasitar ovos de seus hospedeiros a 25ºC após permanecerem estocadas a 15ºC por até 140 dias.
A capacidade reprodutiva dos parasitóides a 15ºC, após períodos de pré-oviposição entre 10 e 60 dias nessa temperatura, foi acentuadamente reduzida em comparação à dos parasitóides que permaneceram no estágio adulto a 25ºC (Tabela 1). O número médio de ovos parasitados em 100 ovos ofertados variou de 1,0 a 5,6 ovos para T. basalis e de 0 a 1,1 ovos em 100 ovos ofertados para T. podisi. Na testemunha a 25ºC, 100% dos ovos de N. viridula expostos às fêmeas de T. basalis foram parasitados ao longo dos cinco dias de oferta, enquanto que fêmeas de T. podisi parasitaram em média 37 dos 100 ovos ofertados. A maior capacidade de parasitismo de espécies de Trissolcus em comparação a Telenomus também foi constatada por Yeargan (1982).
Fêmeas de T. basalis ovipositaram a 15ºC após todos os períodos de pré-oviposição estipulados, com médias variando de 1,0 a 5,6 ovos parasitados por fêmea durante os cinco dias de oferta (Tabela 1). A capacidade de parasitismo de T. podisi foi ainda menor, não ocorrendo oviposições nos períodos de pré-oviposição de 20, 30 e 50 dias. Nos intervalos de 10, 40 e 60 dias, a média de ovos parasitados por T. podisi após cinco dias de oferta foi respectivamente de 1,1; 0,3 e 0,1 ovos por fêmea. Embora as duas espécies de parasitóides tenham parasitado ovos de seus hospedeiros a 15ºC, os índices de parasitismo registrados estão muito aquém do seu potencial reprodutivo em temperaturas acima de 18ºC (Corrêa-Ferreira & Moscardi 1994) e da testemunha mantida continuamente a 25ºC (Tabela 1).
Espécies de Trissolcus e Telenomus caracterizam-se por apresentarem progênies com alta proporção de fêmeas (James 1988, Corrêa-Ferreira 1993), fato corroborado nos tratamentos conduzidos com T. basalis e T. podisi a 25ºC. A proporção de descendentes do sexo feminino, entretanto, foi significativamente reduzida pela permanência dos progenitores na baixa temperatura, mesmo por curtos períodos (Tabela 1, Fig. 3). A razão sexual de T. basalis foi afetada tanto na progênie produzida a 15ºC, quanto naquela produzida pelas fêmeas que retornaram a 25ºC. O pequeno número de descendentes produzidos a 15ºC por T. podisi (n = 15) inviabilizou a análise estatística da razão sexual dessa espécie, enquanto que a progênie das fêmeas que retornaram a 25ºC apresentou variações na razão sexual em função do tempo de estocagem a 15ºC. Períodos de permanência dos adultos de T. podisi por até 60 dias na baixa temperatura reduziram significativamente a proporção de fêmeas emergidas em relação à testemunha mantida continuamente a 25ºC, porém a razão sexual dos descendentes mantidos por 70, 90 e 140 dias foi estatisticamente semelhante àquela obtida na testemunha (Fig. 3). A razão para esta variação não pôde ser identificada no presente trabalho, e novas pesquisas são necessárias para se compreender o efeito do tempo de permanência dos adultos em baixas temperaturas na razão sexual de T. podisi.
A influência de baixas temperaturas na razão sexual dos descendentes foi também constatada em outras espécies de himenópteros parasitóides (Hanna 1935, Flanders 1938). A presença de exemplares do sexo feminino nas progênies oriundas de fêmeas estocadas a 15ºC, todavia, indica a ocorrência de cópula a 15ºC, uma vez que fêmeas virgens de Trissolcus e Telenomus produzem exclusivamente descendentes machos, apresentando portanto partenogênese do tipo arrenótoca (Noble 1937, Ryan et al. 1981, Navasero & Oatman 1989, Loch & Walter 1999).
Pouco se conhece sobre o comportamento de parasitóides de ovos durante o inverno em regiões temperadas. No presente trabalho, a longevidade média superior a cinco meses observada em adultos de T. basalis e T. podisi mantidos a 15ºC por até 140 dias, associada à drástica redução na capacidade de oviposição dos dois parasitóides, permitem inferir que ambos sobrevivem durante a entressafra da soja em estado de hibernação, no estágio adulto, como constatado em outros scelionídeos (Torgersen & Ryan 1981, Austin 1984, James 1988) e em outras famílias de parasitóides de ovos (Griffiths & Sullivan 1978, Keller 1986). Os resultados alcançados abrem perspectivas para a produção e estocagem desses parasitóides ao longo da entressafra, visando a sua liberação massal nos períodos críticos de ocorrência de percevejos na cultura da soja, além de fornecerem subsídios para a compreensão dos mecanismos de sobrevivência desses parasitóides durante o outono e inverno.
Ao CNPq pelo apoio financeiro e a Augusta K. Doetzer e Marion do Rocio F. Avanci pela leitura crítica do texto original.
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