Ele elogiou Oliver Cromwell quando o Protetorado foi estabelecido; embora subsequentemente ele tivesse grandes reservas. Quando Cromwell parecia estar se desviando como um revolucionário, depois de alguns anos no poder, Milton se aproximou da posição de Sir Henry Vane, a quem ele escreveu um soneto em 1652. O grupo de republicanos descontentes incluiu além de Vane, John Bradshaw, John Hutchinson, Edmundo Ludlow, Henry Marten, Robert Overton, Edward Sexby e John Streater; mas não Marvell, que permaneceu com a festa de Cromwell. Milton já havia elogiado Overton, junto com Edmund Whalley e Bulstrode Whitelocke, no Defensio Secunda. Nigel Smith escreve que
... John Streater, e a forma de republicanismo que ele defendia, era um cumprimento das idéias mais otimistas de Milton sobre liberdade de expressão e de heroísmo público [...]
Como Richard Cromwell caiu do poder, ele imaginou um passo em direção a uma república mais livre ou "comunidade livre", escrevendo na esperança deste resultado no início de 1660. Milton tinha defendido uma posição desajeitada, da maneira Pronta e Fácil, porque ele queria invocar a Boa Velha Causa e obter o apoio dos republicanos, mas sem oferecer uma solução democrática de qualquer tipo. Sua proposta, apoiada pela referência (entre outras razões) às constituições oligárquicas holandesa e veneziana, era para um conselho com membros perpétuos. Essa atitude atravessou a linha da opinião popular da época, que ficou decisivamente por trás da restauração da monarquia dos Stuart, ocorrida no final do ano. Milton, um associado e advogado em nome dos regicídios, foi silenciado em questões políticas como Charles II retornou.
Milton não era um clérigo. Ele não era um teólogo. No entanto, a teologia, particularmente o calvinismo inglês, formou a grande paleta sobre a qual John Milton criou seus maiores pensamentos. John Milton lutou com as grandes doutrinas da Igreja em meio aos ventos teológicos de sua idade. O grande poeta foi, sem dúvida, reformado (embora seu avô, Richard "o Arqueiro" Milton, tenha sido católico romano). No entanto, o calvinismo de Milton teve que encontrar expressão em um humanismo de espírito amplo. Como muitos artistas da Renascença antes dele, Milton tentou integrar a teologia cristã aos modos clássicos. Em seus primeiros poemas, o poeta narrador expressa uma tensão entre o vício e a virtude, este último invariavelmente relacionado ao protestantismo. Em Comus, Milton pode fazer uso irônico da máscara da corte Caroline elevando as noções de pureza e virtude sobre as convenções da folia da corte e da superstição. Em seus poemas posteriores, as preocupações teológicas de Milton se tornam mais explícitas.