A Gestapo estava organizada em seis seções, sendo que cada uma delas tinha um foco de atuação. Eram as seguintes:
Era muito comum que os funcionários de algumas seções tivessem carreiras consolidadas na polícia, uma vez que suas habilidades com investigação seriam utilizadas para a finalidade dos nazistas. Os cargos de comando, geralmente, eram dados a pessoas com formação em Direito, sobretudo para aqueles que tivessem doutorado.
As diretrizes da Gestapo incluíam instruções sobre como conduzir-se uma investigação, existindo, inclusive, instruções específicas de como obter-se informações em inquéritos conduzidos por sessões de tortura.
Nem toda investigação conduzida pela Gestapo valia-se de prisões arbitrárias e tortura, mas esses meios eram frequentemente usados em indivíduos considerados “perigosos”. A sede da Gestapo em Berlim, inclusive, era conhecida pela população como centro de tortura. Atualmente, o local é um museu chamado Topografia do Terror.
Os membros da seção D estavam todos diretamente ligados com a ação dos einsatzgruppen, os grupos de extermínio nazistas. Era função desses grupos fazer o levantamento da população judia de certo lugar, localizá-la, reuni-la e executá-la. Os membros da seção B também tinham atuação relacionada com o Holocausto, pois localizavam judeus na Alemanha e enviavam-nos para campos de concentração.
Ao final da Segunda Guerra Mundial, a Gestapo foi dissolvida pelos Aliados. Ela foi considerada uma organização criminosa e muitos de seus membros foram levados a julgamento. Muitos dos seus funcionários menores foram presos e pegaram um período de prisão de dois a três anos, e seus nomes mais influentes, como Himmler e Göring, foram capturados, mas cometeram suicídio.
Göring chegou a ser julgado e condenado à morte por enforcamento, mas ele, assim como Himmler, conseguiu ingerir uma cápsula de cianureto, o que levou ambos à morte. Esses julgamentos e prisões fizeram parte do esforço dos Aliados de promover a desnazificação da Alemanha após a guerra e julgar os criminosos de guerra.
Outro nome influente da Gestapo foi Heinrich Müller, que esteve à frente dos assuntos administrativos de 1936 a 1945. Acredita-se que ele morreu em algum bombardeio soviético nos últimos dias da Batalha de Berlim, uma vez que seus restos mortais foram encontrados em uma vala, em um cemitério na capital alemã. Durante muito tempo, acreditou-se que ele havia fugido.