Putin juntou-se ao KGB em 1975 após a graduação da universidade, e foram submetidos a treinamento de um ano na escola KGB 401 em Okhta, Leningrado. Ele então passou a trabalhar brevemente na Segunda Departamento (contra-informação) antes que ele foi transferido para o primeiro departamento, onde, entre suas funções estava a monitorização dos estrangeiros e dos funcionários consulares em Leningrado, ao usar a tampa de ser um agente da polícia com o CID. Conforme Yuri e Felchtinski Vladimir Pribylovsky, ele serviu na Quinta Direcção da KGB, que combatia dissidência política na União Soviética. Em seguida, ele recebeu uma oferta para transferir à inteligência estrangeira Primeira Diretoria do KGB e foi enviado para o ano adicional de longo treinamento para a Escola Superior KGB Dzerzhinsky em Moscou e, em seguida, no início dos anos oitenta-o Yuri Andropov Instituto KGB Bandeira Vermelha, em Moscou (agora a Academia de Inteligência Estrangeira).
De 1985 a 1990, a KGB Putin estacionados em Dresden, Alemanha Oriental. Após o colapso do regime da Alemanha Oriental, Putin foi chamado para a União Soviética e retornou para Leningrado, onde em junho de 1991, ele assumiu uma posição com a seção de Relações Internacionais da Universidade Estadual de Leningrado, reportando ao Vice-Reitor Yuriy Molchanov. Em sua nova posição, Putin manteve a vigilância sobre o corpo discente e manteve-se atento para os recrutas. Foi durante seu stint na universidade que Putin cresceu arranjarem com Anatoly Sobchak, então prefeito de Leningrado. Sobchak serviu como um professor assistente durante anos de universidade de Putin e foi um dos palestrantes de Putin. Putin demitiu-se os serviços de segurança do Estado activas no início de 1992, após a derrota da KGB apoiado abortivo putsch contra o presidente soviético Mikhail Gorbachev .
Em maio de 1990, Putin foi nomeado assessor do prefeito Sobchak sobre assuntos internacionais. Em 28 de junho de 1991, foi nomeado chefe do Comissão de Relações Externas da Gabinete do Prefeito de São Petersburgo, com a responsabilidade de promover as relações internacionais e os investimentos estrangeiros. O Comité foi também usado para registrar empreendimentos em Saint Petersburg. Menos de um ano depois de tomar o controle do comitê, Putin foi investigada por uma comissão da cidade conselho legislativo. Deputados da Comissão Marina e Salye Yury Gladkov concluiu que Putin discreto preços e certificados emitidos permitindo a exportação de metais não-ferrosos, avaliados em um total de US $ 93 milhões em troca de ajuda alimentar a partir do estrangeiro que nunca veio para a cidade. A comissão recomendou Putin ser demitido, mas não houve conseqüências imediatas. Putin permaneceu chefe do Comitê de Relações Externas até 1996. Enquanto lidera o Comitê de Relações Externas, de 1992 a Março de 2000 Putin também fazia parte do conselho consultivo do Alemão Real Estate Holding São Petersburgo Immobilien und Beteiligungs AG (SPAG), que tem sido investigada por promotores alemães por lavagem de dinheiro e conexões para colombiano traficantes de cocaína.