Mulai tahun 1940-an dan berlanjut ke tahun 1970-an, biro menyelidiki kasus spionase terhadap Amerika Serikat dan sekutu-sekutunya. Delapan agen Nazi yang telah merencanakan sabotase operasi terhadap target Amerika ditangkap, dan enam dieksekusi (Ex parte Quirin) di bawah hukuman mereka. Dan juga selama waktu ini, upaya pemecahan kode gabungan AS/UK (projek Venona) yang melibatkan FBI sangat besar, merusak diplomatik Soviet dan kode komunikasi intelijen, memungkinkan pemerintah AS dan Inggris untuk membaca komunikasi Soviet. Upaya ini meneguhkan keberadaan orang Amerika yang bekerja di Amerika Serikat untuk intelijen Soviet. Hoover mengelola proyek ini tapi gagal untuk memberitahu Central Intelligence Agency (CIA) sampai tahun 1952. Kasus penting lainnya adalah penangkapan mata-mata Soviet Rudolf Abel pada tahun 1957. Penemuan mata-mata Soviet beroperasi di AS memungkinkan Hoover untuk mengejar obsesinya yang lama dengan ancaman yang ia lihat dari Amerika Kiri, mulai dari Partai Komunis Amerika Serikat (CPUSA) organizer serikat untuk liberal Amerika Serikat.
Apa yang menghentikan Hoover dari mengejar obsesinya dengan ancaman dari Left Amerika?
Penemuan mata-mata Soviet