Le début de la colonisation de Denholm se situe entre 1851 et 1961; elle dérive de la présence de mines d'amiante, de serpentine et de calcite. Le chemin Paugan menant au barrage de la Centrale hydro-électrique a été aménagé entre 1926 et 1928. Le canton de Denholm a été proclamé en 1869. La municipalité du canton de Denholm a été constituée en 1924. En 2010, un incendie détruisit l'hôtel de ville de Denholm; il fut reconstruit en 2013.