La ville du Moyen Âge et des temps modernes comprenait la citadelle, le quartier de la Vau Saint-Jacques (ou basse ville), le plateau Saint-Laurent (actuelles rues piétonnes et commerçantes), ainsi que quelques faubourgs à chaque porte de ville (Saint-Paul, Saint-Jacques, Sépulcre, Marchioux, Bourg Belais) et enfin le bourg de Parthenay-le-Vieux, longtemps isolé du reste de l'agglomération.