Vuonna 1861 Hawkins auttoi nostamaan 9. New Yorkin jalkaväkijoukon, joka oli Zouaven tyyliltinen rykmentti, joka tunnettiin "Hawkins Zouavesina" sisällissodassa. Hawkins nimitettiin rykmentin everstiksi 4. toukokuuta 1861 ja palveli erinomaisesti Pohjois-Carolinassa sodan alussa. Hän oli osa Benjamin F. Butlerin retkikuntaa valloittamaan Fort Hatteras.
Vuonna 1861. Hän odotti saavansa ylennyksen prikaattigeneraaliin Fort Hatterasissa, mutta hänet vapautettiin komennosta tottelemattomuudesta. Lokakuun 8. päivänä 1861 tyytymätön Hawkins kirjoitti: "Brigadier-generaalit ovat nykyään niin omituisia, että minun ei pitäisi arvostaa suurta kunniaa olla yksi". Hawkins ylennettiin vuonna 1866 prikaatin kenraaliksi 13. maaliskuuta 1865 alkaen. Hawkins sai presidentti Abraham Lincolnin huomion. Hawkins kutsuttiin Valkoiseen taloon neuvottelemaan presidentin ja kenraalipäällikön George B. McClellanin kanssa. Siellä hän vakuutti unionin ylimmän johdon mahdollisuudesta yhdistää operaatio Pamlico Soundia vastaan Pohjois-Carolinassa.