Scrivi una continuazione per questo paragrafo - Nel settembre 1939, la 51a divenne parte del Fronte ucraino per l'invasione sovietica della Polonia, ma non vide combattere. La divisione combatté nella Guerra d'Inverno come parte della 7a Armata da gennaio ad aprile 1940. Cinque soldati della divisione furono insigniti del titolo di Eroe dell'Unione Sovietica per le loro azioni durante la guerra. Nel giugno 1940, la divisione partecipò all'occupazione sovietica della Bessarabia.
Il 22 giugno 1941 la divisione faceva parte del 14o corpo di fucilieri della 9a armata nel distretto militare di Odessa. La divisione era basata nell'area del delta del Danubio. Ha combattuto contro l'avanzata delle truppe tedesche nell'operazione München. Si ritirò al Prut e poi al Dniester vicino a Dubăsari. La divisione fu quindi costretta a ritirarsi verso il Bug meridionale e il Dniepr a Kakhovka e Kherson. Nel novembre 1941, la divisione era nel Donbass. Il 16 novembre, la divisione, ora parte della 37a Armata, attaccò in direzione di Pavlovka e Taganrog. Il 27 novembre, la divisione partecipò alla battaglia di Rostov. La divisione non riuscì a sfondare fino al 29 novembre e avanzò verso Sultan-Saly. Nel gennaio 1942, la divisione fu trasferita per combattere nell'operazione Barvenkovo-Lozovaya e fu sul Donetsk. Alla fine di luglio, la divisione fu ritirata sul Don e attraverso il Manych. È stato sciolto il 16 agosto e il suo personale è stato trasferito ad altre unità.