La città è stata menzionata per la prima volta in fonti scritte nel 1744, ma ha iniziato a crescere un secolo dopo quando una grande stazione postale è stata istituita sulla strada Kaunas-Suwałki, parte di una più lunga strada Berlino-San Pietroburgo, nel 1838-1839. Le carrozze della posta si fermavano qui per cambiare cavalli e prendere passeggeri. L'ufficio fu chiuso dopo che la rotta postale fu sostituita dalla ferrovia Varsavia-San Pietroburgo, costruita nel 1859-1861. Durante la rivolta del 1863
, si è verificata una battaglia tra i ribelli locali (circa 620 uomini) e l'esercito russo il 21 agosto 1863. I ribelli mal armati furono sconfitti e persero circa 80 uomini prima di ritirarsi. Dopo l'istituzione del seminario per insegnanti, Veiveriai divenne un centro di istruzione e cultura. Negli anni '30, durante una crisi economica, la città fece parte di feroci proteste contro il governo di Antanas Smetona. Due manifestanti sono stati uccisi. Dopo la seconda guerra mondiale, Veiveriai sostenne la resistenza armata anti-sovietica. Nel 1989 è stato creato "Skausmo kalnelis" (Collina dei dolori) dove sono stati sepolti i corpi dei combattenti della resistenza uccisi. La collina è stata incorporata nello stemma della città, adottato nel 2004.