Atariaren eraikuntza 1282an Edorta I.ak Galesko Iparraldea konkistatu ondoren hasi zen, galesar biztanleria kontrolatzeko diseinatutako ingeles gotorleku sorta baten barruan. Denbigheko lehen jaun ingelesa Henry de Lacy izan zen, Lincolneko kondea, Eduardo I.a erregeak izendatua, eta Burgess atearen eraikuntzaren arduraduna. Seguruenik, Henryk James of St George arkitektoa kontratatu zuen atea eraikitzeko. Garai hartako arkitekto militar nagusia izan zen, Galesko beste gaztelu aipagarri batzuk diseinatzearen arduraduna, hala nola Harlech eta Conwy. Atea 1294an amaitu zen, nahiz eta gotorleku handiagoak oraindik eraikitzen ari ziren Edward 1311an hil zenean. 1400 urtean Glyndwrko matxinadan atea hautsi zuten, baina ezin izan zuen gaztelua bereganatu eta geroago erretiratu zen. Herria berriro hartu zuten, eta oraingoan arpilatu egin zuten, Lancasterren indarrek, Arrosa Gerretan.
, eta hormen barruko hiri zaharra, hein handi batean, abandonatua izan zen; Burgess atea gazteluaren kanpoko defentsaren zati bihurtu zen ondorioz. Gerra Zibilaren garaiko kanoien kalteak daude, bereziki mendebaldeko dorrean.